Andres D. Sanabria-Velazquez¹, Tika Adhikari¹ and Frank Louws^1,2

¹Department of Entomology and Plant Pathology, North Carolina State University, 1575 Varsity Drive, VRB Module 6, Raleigh, NC 27695

E-mail: adsanabr@ncsu.edu ↲ and tbadhika@ncsu.edu ↲

²Department of Horticultural Science, North Carolina State University, 118 Kilgore Hall Raleigh, NC, 27695-7609.

E-mail: fjlouws@ncsu.edu ↲

La podredumbre de Botrytis, o Moho gris como se le llama a menudo, es una enfermedad grave en todas las áreas de producción de fresas y es una enfermedad preocupante en la mayoría de los años. La enfermedad es un problema no solo en el campo, sino también durante el almacenamiento, el tránsito y la comercialización de la fruta de fresa, debido a la aparición de podredumbre severa a medida que las frutas comienzan a madurar. Otras partes infectadas por el hongo incluyen hojas, corona, pétalos, tallos de flores y frutas. La podredumbre de la corona se discute en otra parte. La enfermedad es más grave durante la floración y la cosecha en temporadas con largos períodos de nubes y lluvia complementados por temperaturas frescas.

El moho gris puede estar presente durante todas las etapas del desarrollo de la fruta de fresa. El síntoma más diagnóstico es la fruta podrida con crecimiento de moho gris aterciopelado (Figura SS-1). Las lesiones de color marrón claro generalmente se desarrollan en el extremo del tallo de la fruta debido a infecciones de las flores, pero también pueden ocurrir en los lados de la fruta donde el suelo, el agua estancada o las bayas infectadas o los pétalos de las flores están en contacto (Figura SS-2, Figura SS-3). Las bayas infectadas pueden permanecer firmes, pero cubrirse con esporas grises y micelio. La alta humedad favorece la formación de crecimiento mohoso que es visible como una masa algodonosa de blanco a gris (Figura SS-1, Figura SS-2). En la fruta no desarrollada, las lesiones pueden desarrollarse lentamente y la fruta puede deformarse y morir antes de la madurez. Las frutas que están completamente podridas se vuelven secas, duras y momificadas.

Figura SS-1: Síntomas del moho gris Botrytis en fresa madura.

×

Figura SS-1: Síntomas del moho gris Botrytis en fresa madura.

Print Image

Figura SS-2: Síntomas de moho gris: a) en fruta en un sistema de hileras dobles; b) en frutos en un sistema de plasticultura; c) en frutos en los que se cayeron los pétalos de las flores permitiendo que el patógeno penetrara directamente en el fruto; d) en el tejido moribundo de la hoja y el pecíolo.

×

Figura SS-2: Síntomas de moho gris: a) en fruta en un sistema de hileras dobles; b) en frutos en un sistema de plasticultura; c) en frutos en los que se cayeron los pétalos de las flores permitiendo que el patógeno penetrara directamente en el fruto; d) en el tejido moribundo de la hoja y el pecíolo.

Print Image

Botrytis puede ingresar al campo en el follaje del trasplante. El hongo puede vivir en el tejido verde, pero estar latente, y no causar síntomas. Botrytis puede afectar a muchos cultivos diferentes y, por lo tanto, las malezas que rodean un campo podrían ser una fuente importante del patógeno. El patógeno también puede producir estructuras endurecidas oscuras llamadas esclerocios y estos pueden persistir en los suelos durante años. Según investigaciones hechas en Carolina del Norte, parece que la mayoría de las infecciones ocurren a partir del inóculo inicial en el tejido de la hoja y la corona que se mueve con los trasplantes. En el caso de infecciones asintomáticas de la hoja, a medida que la hoja de fresa infectada comienza a morir, el patógeno entra en una etapa activa, colonizando la hoja y obteniendo sus nutrientes del tejido muerto (Figura SS-3a). Luego se forman esporas y, una vez que las condiciones ambientales son apropiadas (entre 18-24 ° C y con clima húmedo o lluvioso), se dispersan por salpicaduras de agua y/o viento sobre hojas o flores recién emergidas. La mayoría de las podredumbres de la fruta comienzan con infecciones durante la etapa de floración. El patógeno crece en la flor y luego colonizará el extremo del tallo de la fresa. Una vez que las bayas comienzan a madurar, el hongo y las condiciones climáticas son favorables, el patógeno es capaz de colonizar la fruta produciendo la podredumbre marrón del tallo (Figura SS-3c) y el moho (Figura SS-1; Figura SS-2a,b) a menudo visto en el campo (esto puede ser hasta 24 o más días desde que ocurrió la infección de floración). Algunas infecciones de frutos ocurren por crecimiento directo de pétalos de flores caídas (Figura SS-2c) u hojas muertas (Figura SS-2d; Figura SS-3a).

Figura SS-3: Ciclo de infección de B. cinerea en plantaciones de fresas. Moho gris en diferentes partes de la fresa; a) Esporulación en pecíolo y hoja muertos; b) infección del fruto por tejido muerto colonizado; c) infección del fruto que llegó a través de la flor.

×

Figura SS-3: Ciclo de infección de B. cinerea en plantaciones de fresas. Moho gris en diferentes partes de la fresa; a) Esporulación en pecíolo y hoja muertos; b) infección del fruto por tejido muerto colonizado; c) infección del fruto que llegó a través de la flor.

Print Image

Manejo Cultural

1. Crecimiento de plantas y selección de variedades

   B. cinerea se asocia comúnmente con hojas de trasplante y dos años de investigación han demostrado que no hay diferencias debido a la fuente o variedad de la planta. Actualmente, no es posible obtener plantas libres de enfermedades y esto no debería ser una carga para los cultivadores de viveros. Sin embargo, las prácticas de producción de plantines pueden favorecer altas poblaciones de infecciones latentes o problemas de pudrición de la corona. Asimismo, el uso excesivo de ciertos fungicidas durante la fase de propagación da como resultado poblaciones resistentes y un control deficiente con estos fungicidas en los campos de producción de frutas. Las plantas con un dosel más vertical (por ejemplo, Sweet Charlie) o con crecimiento denso tienden a tener niveles más altos de problemas de moho gris. De lo contrario, no hay resistencia del huésped contra el moho gris Botrytis.

2. Monitoreo

   Se ha demostrado que el exceso de nitrógeno aumenta la pudrición de la fruta cuando las condiciones climáticas son favorables. Para evitar la fertilización excesiva, la fertilización debe hacerse de acuerdo con los informes de análisis de nutrientes del tejido foliar. La investigación ha demostrado que aumentar los niveles de nitrógeno más allá de un nivel óptimo no aumenta el rendimiento, pero sí aumenta los problemas de pudrición de la fruta.

   Permita un espacio adecuado entre las plantas para mejorar el flujo de aire en el dosel. Sin embargo, maneje el espaciamiento de las plantas para obtener rendimientos óptimos en lugar de controlar la enfermedad. La siembra en camas elevadas mejora el drenaje y también aumenta el flujo de aire, lo que resulta en niveles más bajos de enfermedades. El acolchado plástico ayuda a proteger contra el contacto de la superficie de la planta y el suelo, las malezas que pueden albergar inóculo de Botrytis y reducir la humedad dentro del dosel. El riego por goteo proporciona una fuente directa de agua y elimina el exceso de humedad en las frutas y las hojas.

   Saneamiento: La eliminación de tejido muerto y moribundo del campo puede ser útil en el otoño, pero es probable que sea de mayor beneficio a principios de la primavera, justo antes de la floración, para ayudar a reducir los niveles de inóculo. El saneamiento implica la eliminación de hojas muertas y moribundas de las plantas de fresa y cuesta alrededor de $300/Acre ($741/ha). Las hojas se pueden dejar caer al suelo donde se pudren rápidamente y no se convierten en una fuente de esporas. No se ha realizado un análisis económico sobre el beneficio del saneamiento. En los estudios en los que se realizó el saneamiento, los rendimientos tendían a ser más altos y los productores experimentan los mayores beneficios si no se utilizan fungicidas (por ejemplo, sistemas de producción orgánica). Cuando se usan fungicidas, el beneficio económico del saneamiento para el control del moho gris es dudoso. No se debe hacer saneamiento si se sabe que el patógeno de la podredumbre de la fruta antracnosis está presente (Colletotrichum acutatum) ya que esto propaga el patógeno de la antracnosis. Los productores que realizan la eliminación de hojas también sacan las malas hierbas emergentes de los agujeros y buscan otros potenciales problemas.

   La fruta cosechada debe ser monitoreada para detectar enfermedades, y las bayas infectadas deben eliminarse cuando sea práctico. La eliminación rápida del calor del campo y el mantenimiento de la fruta a alrededor (1-2 °C) y el aumento de los niveles de dióxido de carbono durante el envío (concentración del 12-15% en bolsas herméticas de almacenamiento) cuando se cosechan ayudarán reducir los problemas de B. cinerea.

Manejo Químico y Biológico

Los fungicidas juegan un papel importante en el manejo de esta enfermedad. Las aplicaciones de fungicidas son críticas en campos problemáticos durante la floración temprana y completa. Estos fungicidas están dirigidos a limitar la infección de las flores que conduce a la infección de la fruta, y deben limitar la necesidad de aplicaciones tardías de temporada a la fruta. Unas pocas aplicaciones oportunas en la primera floración son menos costosos y más efectivos para controlar el moho gris que las aplicaciones frecuentes de fungicidas durante la cosecha.

Los productores deben manejar los fungicidas para evitar el desarrollo de poblaciones resistentes. Un programa detallado de fungicidas y recursos para probar el perfil de resistencia de la población de campo se enumeran en nuestra Guía regional de MIP de fresa actualizada anualmente.

Para los cultivadores orgánicos, se debe manejar atentamente el crecimiento de las plantas como se describió anteriormente e incorporar el saneamiento de las plantas eliminando las hojas muertas y moribundas justo antes de la floración. Hay alguna experiencia disponible en el uso de tés de compost, productos de control biológico y otros productos (productos de control biológico) y se puede discutir más a fondo con un especialista en fresas. Coseche la fruta de manera oportuna y elimine el calor del campo lo antes posible para asegurarse de que la fruta se enfríe antes de enviarla o venderla.

Hongos antagónicos como Trichoderma harzianium Rifai y Gliocladium roseum Bainier se han utilizado en Europa y Brasil como alternativas a los fungicidas. Los ensayos de eficacia en los EE.UU. proporcionan información limitada sobre los controles biológicos eficaces para los sistemas de producción de plasticultura. En la región de producción de hileras dobles en el noreste, las abejas se han utilizado de manera eficiente para entregar hongos beneficiosos a las flores, lo que resulta en una menor incidencia de moho gris.

Recuerde, Botrytis está en el campo durante toda la temporada. No espere hasta que florezca o la fructificación para comenzar las prácticas de control. Planifique con anticipación y diseñe su programa de manejo para inhibir la progresión de la enfermedad en puntos críticos de la temporada, especialmente durante la floración temprana.

Botrytis cinerea es un hongo necrotrófico no especializado que produce masas grisáceas de micelio, conidióforos y conidios en la superficie de los tejidos podridos. Las hifas del patógeno son ramificadas, septadas e hialinas. B. cinerea produce conidios asexuales en conidióforos que se forman directamente a partir de hifas. Los conidióforos generalmente tienen una célula basal hinchada y son robustos, altos (a menudo 2-5 mm), de color marrón oscuro e irregularmente ramificados cerca del ápice. Los conidios (8-14 x 6-9 μm) son unicelulares, multinucleados, de forma elipsoide a ovoide, y tienen una superficie lisa (Figura P-1). B. cinerea forma esclerocios negros y elípticos que miden hasta 5 mm de diámetro (Figura P-2). Los esclerocios son poco frecuentes en las plantas de fresa en el campo, pero ocasionalmente aparecen en pecíolos muertos (Sutton, 1998). El teliomorfo de B. cinerea, Botryotinia fuckeliana, no ha sido reportado en plantas de fresa durante la producción.

Figura P-1. Conidios multinucleados, elipsoidales a ovoides de B. cinerea

×

Figura P-1. Conidios multinucleados, elipsoidales a ovoides de B. cinerea

Print Image

Figura P-2. Esclerocios formados por B. cinerea sobre un tallo necrótico de fresa.

×

Figura P-2. Esclerocios formados por B. cinerea sobre un tallo necrótico de fresa.

Print Image

Una característica clave de la pudrición del fruto por Botrytis es la masa grisácea de B. cinerea en la superficie de los tejidos podridos. Cuando no hay signos, la incubación de frutos o coronas sintomáticos durante 24 a 48 horas en una cámara húmeda generalmente resulta en una esporulación abundante del hongo.

Se necesita exposición a la luz del día o a la radiación ultravioleta para una esporulación prolífica en medios de agar. Se pueden obtener cultivos puros aislando las puntas de las hifas del margen de crecimiento de una colonia en el medio de agar nutritivo (Leyronas et al., 2012).

Los síntomas y signos de la pudrición del fruto por Botrytis pueden confundirse con la pudrición por Rhizopus. A diferencia de la pudrición por Rhizopus, con la pudrición del fruto por Botrytis se asocia poca o ninguna perdida de liquido en los frutos. En cambio, la fruta podrida se vuelve dura, seca y momificada. El crecimiento de la pudrición por Rhizopus es negro y muy velloso.

Figura DP-1. Esporulación de Botrytis cinerea en piezas de corona de una planta de fresa infectada después de incubar durante 3 días en una cámara húmeda.

×

Figura DP-1. Esporulación de Botrytis cinerea en piezas de corona de una planta de fresa infectada después de incubar durante 3 días en una cámara húmeda.

Print Image

Leyronas, C., Duffaud, M., and Nicot, P. C. 2012. Compared efficiency of the isolation methods for Botrytis cinerea. Mycology 3: 221–225.

Sutton, J. C. 1998. Botrytis Fruit Rot (Gray Mold) and Blossom Blight. Pp. 28-31 in: Compendium of Strawberry Diseases, 2nd edition, Maas, J. L. (ed.). APS Press. St. Paul, MN. ↲